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Mechanisms underlying chasing
behaviour of male blowflies
Doctoral Dissertation
by
Norbert Böddeker
Fakultät für Biologie
Universität Bielefeld
March 20032
Gedruckt auf alterungsbeständigem Papier nach DIN ISO 97063
Contents
1 Zusammenfassung 5
Charakteristik der Verfolgungsflüge 6
Modellanalyse 6
„Sakkadisches“ Verfolgungsverhalten 7
Schlussfolgerungen und weitere Perspektiven 7
2 Introduction 8
Reference List 11
3 Chasing a dummy target: smooth pursuit and velocity control in
male blowflies 14
Introduction 14
Methods 15
Results 21
Discussion 25
Control of yaw rotation 25
Control of forward speed 26
Conclusions 27
Reference List 29
4 Steering a virtual blowfly: Simulations on visual pursuit 33
Introduction 33
Design of the virtual fly 35
Speed control. 36
Target fixation. 37
Virtual fly kinematics. 37
Results 38
Discussion 45
Differences between the behaviour of virtual and real
blowflies – limitations of the model 45
Relationship to other models of pursuit behaviour 46
Significance of time constants in the control system 47
The potential neuronal substrate of chasing behaviour 48
Reference List 494
5 Chasing behaviour of blowflies: A smooth pursuit tracking system
generates saccades 54
Introduction 54
Results 57
Pursuit of a realistically moving target 61
Tracking of sinusoidally moving targets 63
Tracking of targets moving on a distorted sinusoid. 67
Discussion 68
Methods 72
Reference List 74
6 Discussion 78
Reference List 84
Danksagung 86°
5
Chapter 1
Zusammenfassung
Fliegenmännchen verfolgen im Kontext des Paarungsverhaltens andere Flie-
gen in sehr schnellen, visuell gesteuerten Flügen. Bei bis zu 10 Körperdrehungen
pro Sekunde erreichen sie Winkelgeschwindigkeiten von bis zu 5000 /s. Das
Verfolgungsverhalten von Fliegenmännchen stellt somit eine der virtuosesten
visuell kontrollierten Verhaltensleistungen dar, die man in der Natur findet.
Deshalb sind die zu Grunde liegenden Mechanismen und deren Zuverlässigkeit
von großem Interesse. Im Rahmen meiner Doktorarbeit habe ich mit Hilfe einer
quantitativen Verhaltensanalyse untersucht, welche visuellen Parameter des
bewegten Zielobjekts für die Flugkoordination der verfolgenden Fliege wichtig
sind. Darüber hinaus wurden die aus der Beschreibung des Verhaltens gewon-
nenen Hypothesen zur Flugsteuerung durch Modellsimulationen getestet.
In früheren Untersuchungen war es bislang nicht möglich gewesen, ein be-
friedigendes Modell für das Kontrollsystem des visuell kontrollierten Verfol-
gungsverhaltens der Fliege zu entwickeln. Dies lag in erster Linie daran, dass
die untersuchten Verfolgungsmanöver, bei denen andere Fliegen verfolgt wur-
den, sich als so komplex erwiesen, dass es kaum möglich war konsistente Zu-
sammenhänge zwischen visuellen Eingangsgrößen des Systems und den moto-
rischen Ausgangsgrößen zu etablieren. Deshalb habe ich bei den meisten Ver-
haltensexperimente einen anderen Weg beschritten, um die visuellen Eingangs-
variablen zu vereinfachen. Anstatt einer echten Fliege wurde dem Fliegenmänn-
chen eine Attrappe als Zielobjekt angeboten, die sich in vom Experimentator
vorbestimmter Weise bewegte. Es wurden schwarze, kugelförmige Attrappen
unterschiedlicher Größe verwendet, die sich auf einer Kreisbahn mit unter-
schiedlicher Geschwindigkeit bewegten. Die Verfolgungsflüge wurden mit zwei
Videokameras aus unterschiedlichen Richtungen gefilmt und die Flugbahnen
von Fliege und Attrappe computergestützt rekonstruiert. Verschiedene retinale
Variablen wie z.B. die Größe und Position der Attrappe auf dem Auge der ver-
folgenden Fliege konnten so berechnet und für die verschiedenen Versuchsbe-
dingungen verglichen werden.6
Charakteristik der Verfolgungsflüge
Fliegen verfolgen Attrappen von sehr unterschiedlicher Größe und Ge-
schwindigkeit. Die Attrappen werden entweder gefangen oder bis zu 20 Runden
verfolgt. Die Variation von Attrappengeschwindigkeit und -größe zeigt, dass
vor allem Attrappen, deren Größe und Geschwindigkeit in etwa der von Flie-
genweibchen entsprechen, nach kurzen Verfolgungsflügen gefangen werden,
während größere oder schnellere Attrappen zwar verfolgt aber seltener gefan-
gen werden. Größere Zielobjekte werden in einem größeren Abstand verfolgt als
kleinere. In dieser Weise wird die retinale Größe von Zielobjekten, die nicht ge-
fangen werden, weitgehend konstant gehalten, unabhängig von der absoluten
Größe des Zielobjekts. Eine Attrappe einer bestimmten Größe wird bei einer
größeren Geschwindigkeit in einem größeren Abstand verfolgt. Daraus resul-
tiert, dass die retinale Größe des verfolgten Ziels mit zunehmender Geschwin-
digkeit abnimmt.
Modellanalyse
Auf der Basis der Verhaltensanalyse wurde ein phänomenologisches Modell
entwickelt, das die wesentlichen Aspekte des Verfolgungsverhaltens von Flie-
genmännchen in zwei Dimensionen erklären kann. Es wird angenommen, dass
die Geschwindigkeit der Fliege von der retinalen Größe des Zielobjekts abhän-
gig ist, während die Flugrichtung von der Position des Ziels auf der Netzhaut
bestimmt wird. Neuronale Verarbeitungszeiten werden durch zeitliche Tiefpass-
filter approximiert. Darüber hinaus werden kinematische Eigenschaften eines
Inertialsystems mit Luftreibung simuliert.
Die Modellfliege zeigt ähnliche Eigenschaften wie die reale Fliege. Ob das
Zielobjekt gefangen oder lediglich verfolgt wird, hängt in ähnlicher Weise wie in
den Verhaltensexperimenten von dessen Größe und Geschwindigkeit ab, wie
Modellsimulationen zeigen, in denen die Verfolgerfliege mit unterschiedlichen
Ausgangspositionen und Ausgangsorientierungen startet. Es gibt also auch im
Modell die beiden Verhaltensmodi, ohne dass eine explizite Entscheidungsin-
stanz implementiert worden wäre. In ähnlicher Weise wie bei der realen Fliege
hängt die retinale Größe des Zielobjekts nicht von dessen absoluter Größe ab,
während sie bei gegebener absoluter Größe mit zunehmender Geschwindigkeit
der Attrappe zunimmt7
„Sakkadisches“ Verfolgungsverhalten
Wenn Fliegenmännchen Ziele verfolgen, die nicht auf gleichförmigen Bahnen
fliegen, sondern scharfe Kurven fliegen, findet man bei der Verfolgerfliege so-
genannte Körpersakkaden – sehr schnelle Drehungen um die Hochachse, die
auch im Spontanflugverhalten ohne ein verfolgtes Ziel auftreten. Auch die Vir-
tuelle Fliege zeigt ähnliche Sakkaden. Da keine Mechanismen zur Generierung
von Sakkaden in dem Modell implementiert wurden, kann geschlossen werden,
dass diese Sakkaden die Konsequenz der Trägheit und der verschiedenen Zeit-
konstanten der Fliege sind sowie der unregelmäßigen Flugbahn der vorausflie-
genden Fliege sind.
Schlussfolgerungen und weitere Perspektiven
Die auf Grund von Verhaltensversuchen postulierten und im Modell imple-
mentierten visuellen Kontrollmechanismen sind hinreichend, um die Ergebnisse
der Verhaltensversuche zu erklären. Die auf Grund von Verhaltensversuchen
postulierten visuellen Mechanismen zur Steuerung des Verfolgungsverhaltens
sind relativ einfach, wodurch die beispiellose Schnelligkeit und Virtuosität des
Verfolgungsverhaltens gewährleistet wird. Fliegenmännchen fangen vor allem
Ziele, deren Größe der von Artgenossen entspricht, während größere Ziele zwar
verfolgt aber nicht gefangen werden. Diese Verhaltensentscheidung erfordert
den Vergleich der intern repräsentierten Größe potentieller Paarungspartner mit
der aktuellen sensorischen Information. Damit ist eine sehr konkrete Form von
interner Repräsentation im Fliegengehirn zu fordern, die in zukünftigen Expe-
rimenten auf Einzelzellniveau untersucht werden soll.8
Chapter 2
Introduction
Even relatively small animals are able to perform extraordinary things – at
least if judged by comparison with man-made artificial systems. One example is
the chasing behaviour of blowflies which outperforms with respect to its virtu-
osity any man-made autonomous system. Anyone who has ever observed blow-
flies chasing each other will be conversant with the breath-taking aerial acrobat-
ics these tiny animals can produce. Whilst the human eye is scarcely capable of
even following their flight paths, the chasing fly is quite capable of catching its
speeding target. To do this it relies to a great extent on its large compound eyes,
which give it almost all-round vision. The rapidly fluctuating pattern of bright-
ness changes as sensed by the array of photoreceptors are delivered to the nerv-
ous system, processed in some ten milliseconds and then transformed into
steering signals. How can the nervous system direct such a complex and highly
precise behaviour? To answer this question it is important to discover from be-
havioural studies exactly how the “input variables”, related to the image of the
target on the pursuers retina, are translated into adequate behavioural re-
sponses. Having detailed knowledge on the way chasing flies use visual infor-
mation it may be possible to determine what computational task the nervous
system has to accomplish to make the sophisticated behaviour possible.
Not only blowflies, but many other insects follow moving objects and may
eventually catch them. Predators like dragonflies, tiger beetles and mantids that
prey on other insects, use visual mechanisms to track their moving targets
(Olberg et al. 2000; Gilbert 1997; Rossel 1980). Visual tracking can also be part of
the mating process in which the male captures the female. For instance, male
flies of several genera chase females in acrobatic visually controlled flight ma-
noeuvres. (Land & Collett 1974; Collett & Land 1975; Zeil 1983; Land 1993; Wag-
ner 1986; Wehrhahn 1979; Wehrhahn et al. 1982). Male houseflies (Musca domes-
tica) fixate the target in the frontal part of their visual field by generating se-
quences of saccadic turns with angular velocities of up to 5000º/s (Wagner
1986).
Although for chasing behaviour in flies it is generally assumed that the retinal9
target position serves as an input variable of the pursuit control system, the way
the retinal position error is transformed into torque is still controversial. On the
one hand, smooth pursuit has been proposed (Land & Collett 1974; Collett 1980).
On the other hand, a saccadic tracking strategy has been put forward (Wagner
1986). In the praying mantis both types of tracking strategies can be clearly dis-
tinguished. When sitting in ambush, the praying mantis fixates a target by rapid,
saccade-like head and body movements. After being fixated, moving targets are
held in the fovea either by smooth or by saccadic tracking eye movements. The
degree to which either tracking strategy is employed depends on the features of
the background, but also on the velocity of the target (Rossel 1980).
Pursuit of moving objects is not only a feature of insects. Rather primates and,
in particular, humans are well known to fixate and to pursue moving objects by
eye movements (Carpenter 1988). If an object moves only slowly, the eyes tend
to fixate it by a saccade and then pursue it by smooth movements. If target mo-
tion is too rapid, smooth pursuit is interrupted by catch-up saccades.
All these studies reveal that, at least phenomenologically, similarly tracking
strategies can be found in phylogenetically as distant animals, such as in insects
and in humans. These common features are reflected in similar models that have
been developed to describe pursuit systems in primates and in insects. In the
fixation controller the retinal position of the target is determined and trans-
formed into rotational velocity of the eyes, the head or, in case of insects, the
entire body of the animal (Land 1992; Reichardt & Poggio 1976). Moreover, in
primates, but also in insects, the retinal target velocity and even target accelera-
tion may be a decisive visual cue in controlling smooth pursuit (e.g. Land 1992;
Lisberger et al. 1987; Lisberger & Movshon 1999).
In two respects, pursuit of insects is likely to be more complicated than in
primates. (i) If the target is to be caught by the pursuer as is frequently the case
in insects, it is not sufficient for the animal to fixate it and to track it. The animal
has also to control the forward velocity to reach its target. (ii) Several insect
groups, such as flies or dragonflies, are able to follow targets, even when these
move one order of magnitude faster than those targets humans are able to track.
It is the aim of this thesis to unravel those visual cues that are used by male
blowflies to guide their acrobatic chasing manoeuvres. Because it has been
problematic in previous studies to do this on the basis of the complex flight tra-
jectories that are characteristic, if a blowfly pursues another fly, I employed a
novel approach in most of my experiments. Instead of using real flies as targets,
the complexity of the visual input was reduced by employing dummy targets
moving on experimenter-controlled paths. The experimental analysis is com-10
plemented by modelling. The modelling approach proved to be essential to test
the viability of hypothesis concerning the mechanisms underlying chasing be-
haviour in a rigorous way.
The experiments were done on blowflies, because blowflies are well amena-
ble to experimental analysis both at the behavioural and the neuronal level (re-
views: Borst & Haag 2002; Egelhaaf et al. 2002; Egelhaaf & Borst 1993; Egelhaaf
& Kern 2002; Hausen & Egelhaaf 1989). Moreover, in male flies sex-specific spe-
cialisations have been found at the level of the compound eye, and also in the
nervous system (Burton et al. 2001; Gilbert & Strausfeld 1991; Gronenberg &
Strausfeld 1991; Hardie 1986; Hausen & Strausfeld 1980; Hornstein et al. 2000;
Land & Eckert 1985; Strausfeld 1991; Wachenfeld 1994). These sex-specific neu-
rons are likely to represent a good starting point for future electrophysiological
analyses.
My thesis will be subdivided into three parts.
• In the first part, the chasing system of male blowflies will be ana-
lysed by video techniques to find out which visual cues, available
during chasing manoeuvres, play a role in mediating chasing be-
haviour.
• In the second part, a phenomenological model of the control sys-
tem of chasing behaviour will be developed on the basis of the be-
havioural experiments. The model will be shown to be sufficient to
explain all relevant behavioural features.
• In the third part, it will be shown that this model does not only ac-
count for chasing behaviour as characterised under the simplified
stimulus conditions as used in my systems analysis, but also for
complex features, such as saccadic tracking, as is characteristic of
chases were a real fly serves as a target.

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