Thèse présentée pour obtenir le grade de Docteur de l'Université Louis Pasteur Strasbourg

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1 Thèse présentée pour obtenir le grade de Docteur de l'Université Louis Pasteur Strasbourg 1 Discipline : Sciences du vivant par Caroline Gilbert LE COMPORTEMENT DE THERMOREGULATION SOCIALE : SON IMPORTANCE POUR L'ECONOMIE D'ENERGIE Soutenue publiquement le 13 décembre 2006 devant la commission d'examen : André ANCEL Chargé de Recherche 1, CNRS, Strasbourg Directeur de thèse Jean-Louis GENDRAULT Professeur, Université Louis Pasteur, Strasbourg Rapporteur interne Rory WILSON Professeur, Université de Swansea Rapporteur externe Dominic McCAFFERTY Maître de Conférences, Université de Glasgow Rapporteur externe Marie TRABALON Professeur, Université de Nancy I Examinateur Yvon LE MAHO Directeur de recherche, CNRS, Strasbourg Examinateur

  • thermorégulation sociale du manchot empereur

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  • comportement de thermoregulation sociale

  • huddling emperor

  • analyse des échantillons d'eau

  • écriture des articles sur le manchot empereur

  • strasbourg directeur de thèse

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Publié le : vendredi 1 décembre 2006
Lecture(s) : 110
Source : scd-theses.u-strasbg.fr
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Thèse présentée pour obtenir le grade de Docteur de
l’Université Louis Pasteur Strasbourg 1

Discipline : Sciences du vivant



par

Caroline Gilbert



LE COMPORTEMENT DE THERMOREGULATION
SOCIALE : SON IMPORTANCE POUR L’ECONOMIE
D’ENERGIE












Soutenue publiquement le 13 décembre 2006 devant la commission d’examen :




André ANCEL
Chargé de Recherche 1, CNRS, Strasbourg Directeur de thèse

Jean-Louis GENDRAULT
Professeur, Université Louis Pasteur, Strasbourg Rapporteur interne

Rory WILSON
Professeur, Université de Swansea Rapporteur externe

Dominic McCAFFERTY
Maître de Conférences, Université de Glasgow Rapporteur externe

Marie TRABALON
Professeur, Université de Nancy I Examinateur

Yvon LE MAHO
Directeur de recherche, CNRS, Strasbourg Examinateur
1











A Maman,
Avec tout mon amour




















2
Remerciements

Je tiens tout d’abord à remercier M. Gendrault, M. Wilson, M. McCafferty, Mme Trabalon et M.
Le Maho d’avoir accepté d’évaluer ce travail.

Merci infiniment à André Ancel pour m’avoir recrutée comme hivernante en Terre Adélie et permis
de continuer en thèse sous sa direction à la suite de cette aventure. Merci pour son soutien constant.

Merci à M. Yvon Le Maho de m’avoir accueillie au sein du DEPE et d’avoir aidé à l’écriture des
articles sur le manchot empereur.

Merci à Stéphane Blanc pour toute son aide dans la réalisation de l’étude de la thermorégulation
chez les lapins nouveaux-nés, tant au niveau de la réalisation du protocole, de la rédaction des articles que
des analyses d’eau doublement marquée.

Merci à Marie Trabalon pour son aide dans la réalisation des protocoles et des analyses de sang des
lapins et son accueil à Nancy.

Merci à Jean-Patrice Robin pour les analyses de lyophilisation. Merci à Graham Robertson et
Martine Perret pour leur aide dans la rédaction des articles.

ème Merci à la 51 mission hivernante en Terre Adélie pour avoir participé et aidé à la réalisation du
travail de terrain. Merci tout particulièrement à Jean-Baptiste, Erwan, Vincent, Anthony, Johan, Jean-
Pierre, Kawol, Philippe, Camille. Merci à l’IPEV pour le soutien logistique.

Merci à Peggy Birringer et Alexandre Zahariev de leur aide lors les longues, longues, longues heures
dédiées à l’analyse des échantillons d’eau doublement marquée.

Merci à Anita, Aurélie et Vincent pour leur travail avec les 4 femelles et 2 mâles lapins
reproducteurs hébergés à l’animalerie du laboratoire.

Merci à tous les chercheurs du laboratoire, notamment David Grémillet, René Groscolas, Sylvie
Massemin, Jean-Yves George pour leurs réponses à mes diverses questions au cours de la thèse. Merci
également à Jacqueline et Martine.

Merci aux étudiants et co-thésards. Merci notamment à Audrey et Sylvain pour l’ambiance de
« l’équipe du bas ». Un grand grand merci à Sophie pour toute son aide et ses nombreux conseils dans la
rédaction de ce manuscrit, sa joie de vivre, son amitié, sans oublier les pauses cafés partagées au labo. Merci
également à Manfred pour ses nombreuses corrections anglophones.

Merci à mes amis qui m’ont soutenu au cours de ces années, Sophie, Anthony, Vincent et Marie,
Emeline, Fabrice et Cécile, Ilka.

Merci à Jean-Marie pour tout son amour et sa patience au cours de ces années. Merci à Malo
d’avoir été si sage alors que je rédigeais ce manuscrit. Enfin merci à ma famille, et surtout un infini merci à
mes parents, sans qui cette aventure n’aurait pas été possible.
3LE COMPORTEMENT THERMOREGULATEUR SOCIAL :
SON IMPORTANCE POUR L’ECONOMIE D’ENERGIE

Ce travail est basé sur les articles suivants :

Article 1 :
Gilbert C., Robertson G., Le Maho Y., Naito Y., Ancel A. (2006). Huddling behavior in
emperor penguins: dynamics of huddling. Physiology and Behavior 88: 479-488.

Article 2 :
Gilbert C., Robertson G., Le Maho Y., Ancel A. (soumis). How do meteorological factors
affect the huddling behaviour of emperor penguins? Polar Biology.

Article 3 :
Gilbert C., Le Maho Y., Perret M., Ancel A. (2007). Body temperature changes induced by
huddling in breeding male emperor penguins. American Journal of Physiology – Regulatory
Integrative and Comparative Physiology 292: 176-185.

Article 4 :
Gilbert C., Le Maho Y., Ancel A. (en préparation). Energy saving in huddling emperor
penguins: thermodynamic vs. physiological mechanisms.

Article 5 :
Gilbert C., Blanc S., Giroud S., Trabalon M., Le Maho Y., Perret M., Ancel, A. (soumis).
How does huddling promote growth and body temperature regulation in thermoregulatory
inefficient and efficient newborn rabbits? American Journal of Physiology – Re
Integrative and Comparative Physiology.






4Articles non présentés dans le cadre de la thèse:

1. Grémillet D., Kuntz G., Woakes A.J., Gilbert C., Robin J-P., Le Maho Y., Butler P.J.
(2005). Year-round recordings of behavioural and physiological parameters reveal the
survival strategy of a poorly insulated diving endotherm during the Arctic winter. Journal of
Experimental Biology 208: 4231-4241.

2. Grémillet D., Kuntz G., Gilbert C., Woakes A.J., Butler P.J., Le Maho Y. (2005).
Cormorants dive through the Polar night. Biology Letters 1: 469-471.

Communications orales effectuées dans le cadre de la thèse :

1. Gilbert C., Le Maho Y., Ancel A. Huddling emperor penguins: not so cold to over
winter in Antarctica!
XXVIII Scientific Committee on Antarctic research (SCAR) ; Bremen, Allemagne ; 25-31
juillet 2004.

2. Gilbert C., Ancel A. La télémétrie en écophysiologie : application à l’étude du
manchot empereur.
Troisième colloque annuel du Groupe Francophone de Réflexion sur la Télémétrie (GFRT) ;
Lyon, France ; 8-9 décembre 2003.

3. Gilbert C., Naito Y., Robertson G., Le Maho Y., Ancel A. Changes in body
temperatures reveal the benefit of huddling during pairing and incubation in emperor
penguins.
International Symposium on Bio-logging Science ; National Institute of Polar Research,
Tokyo, Japon ; 17-21 mars 2003.

4. Gilbert C., Ancel A. Thermorégulation sociale du manchot empereur : contraintes
techniques et biologiques.
Colloque « Adaptation et auto-organisation », Société Française pour l'Etude du
Comportement Animal (SFECA) et Société d’Ecophysiologie ; Strasbourg, France ; 2-6 avril
2002.

5Communications affichées dans le cadre de la thèse :
1. Gilbert C., Le Maho Y., Beaulieu M., Ancel A. To what extent is the huddling
behaviour of emperor penguins influenced by meteorological factors?
Troisième journée du CNFRA (Comité National Français pour la Recherche Antarctique) ;
Paris, France ; 04-05 octobre 2006.

2. Gilbert C., Canonville J-M., Kuntz G., Ancel A. Energy savings and parental effort in
breeding Adélie penguins.
Les deuxièmes rencontres « Ecologie et Comportement » ; Strasbourg, France ; 14-17 mars
2006.

3. Gilbert C., Kuntz G., Canonville J-M., Beaulieu M., Ancel A. Sex-specific foraging
ecology of Adélie penguins within pairs.
th5 Conference of the European Ornithologists’ Union ; Strasbourg, France ; 20-23 août 2005.

4. Gilbert C., Canonville J-M., Kuntz G., Ancel A. Energy savings and parental effort in
breeding Adélie penguins.
Second International Bio-logging Science Symposium ; Sea Mammal Research Unit,
University of St Andrews, Ecosse ; 13-16 juin 2005.

5. Gilbert C., Ancel A. La reproduction du manchot Adélie, une question d’alternance et
d’économie d’énergie.
Troisième colloque annuel du Groupe Francophone de Réflexion sur la Télémétrie (GFRT) ;
Lyon, France ; 8-9 décembre 2003.

6. Gilbert C., Ancel A. Over wintering in Antarctica: not so cold for an Emperor!
International Symposium on Bio-logging Science ; National Institute of Polar Research,
Tokyo, Japon ; 17-21 mars 2003.

7. Gilbert C., Ancel A. Le manchot…. et la tortue. Prix castor de la meilleure
communication affichée.
Colloque « Adaptation et auto-organisation », Société Française pour l'Etude du
Comportement Animal (SFECA) et Société d’Ecophysiologie ; Strasbourg, France ; 2-6 avril
2002.
6SOMMAIRE
1 REVUE BIBLIOGRAPHIQUE ................................................................ 10
1.1 INTRODUCTION ........................................................................................................ 11

1.1.1 Définition de la thermorégulation sociale....................................................................... 11

1.1.2 Energétique de la thermorégulation sociale.................................................................... 12
1.1.2.1 Notions de production et pertes de chaleur, de taux métabolique et de la zone de
thermoneutralité...................................................................................................................................... 12
1.1.2.2 Les facteurs déterminant l’utilisation de la thermorégulation sociale.................................. 16

1.1.3 Quelques espèces utilisant la thermorégulation sociale.................................................. 18

1.2 LES BENEFICES DE LA THERMOREGULATION SOCIALE .......................................... 25

1.2.1 Introduction : bénéfices et coûts du comportement de thermorégulation sociale........... 25
1.2.1.1 Bénéfices du comportement de thermorégulation sociale ................................................... 26
1.2.1.2 Coûts du comportement de thermorégulation sociale.......................................................... 26

1.2.2 Quantification des bénéfices énergétiques de la thermorégulation sociale .................... 26
1.2.2.1 La thermorégulation sociale permet d’augmenter la survie des individus exposés au froid 27
1.2.2.2 La thermorégulation sociale permet de diminuer les taux d’ingestion ................................ 27
1.2.2.3 oréoet de diminuer la perte de masse quotidienne................. 28
1.2.2.4 La thermorégulation sociale permet d’augmenter les taux de croissance............................ 28
1.2.2.5 oréoet de diminuer la dépense énergétique ........................... 29

1.2.3 Les composantes des bénéfices énergétiques de la thermorégulation sociale ................ 32
1.2.3.1 Composantes thermodynamiques ........................................................................................ 32
1.2.3.2 Composante physiologique : régulation de la température interne...................................... 34
1.2.3.3 Composante psycho-physiologique ..................................................................................... 36

1.2.4 Variations des bénéfices énergétiques............................................................................. 37
1.2.4.1 Effet des températures ambiantes 37
1.2.4.2 Effet de la composition du groupe : nombre d’individus et intensité des regroupements.... 40
1.2.4.3 Effet des caractéristiques physiologiques et comportementales des individus .................... 41
1.2.4.4 Variation des bénéfices en fonction des individus............................................................... 42

2 CONTEXTE DE L’ETUDE ET OBJECTIFS ........................................ 44
2.1 LE MODELE « MANCHOT EMPEREUR » : PROBLEMATIQUE ET OBJECTIFS............. 46

2.2 LE MODELE « LAPINS NOUVEAUX-NES » : PROBLEMATIQUE ET OBJECTIFS .......... 51

3 APPROCHE EXPERIMENTALE ........................................................... 55




74 RESULTATS .............................................................................................. 58
4.1 LA THERMOREGULATION SOCIALE DU MANCHOT EMPEREUR ............................... 59

4.1.1 Etude des caractéristiques des « tortues » du manchot empereur, du temps passé en
« tortue » et des différences inter-individuelles............................................................................ 59

4.1.2 Le déterminisme de la formation des « tortues » du manchot empereur en réponse aux
variations des conditions environnementales............................................................................... 62

4.1.3 Régulation des températures internes des manchots empereurs via la thermorégulation
sociale ......................................................................................................................................... 64

4.1.4 Importance des composantes physiques et physiologiques dans les bénéfices
énergétiques de la thermorégulation sociale chez le manchot empereur..................................... 67

4.2 LA THERMOREGULATION SOCIALE DES LAPINS NOUVEAUX-NES ........................... 69

4.2.1 Quantification des bénéfices énergétiques de la thermorégulation sociale chez les lapins
nouveaux-nés ................................................................................................................................ 69

4.2.2 Effet de la thermorégulation sociale sur la régulation de la température interne de lapins
nouveaux-nés............. 73

4.2.3 Les différences individuelles de comportement de thermorégulation sociale des lapins
nouveaux-nés............. 77

5 DISCUSSION ET CONCLUSION........................................................... 79
5.1 LA THERMOREGULATION SOCIALE DU MANCHOT EMPEREUR ............................... 80

5.2 LA THERMOREGULATION SOCIALE DES LAPINS NOUVEAUX-NES ........................... 87

5.3 CONCLUSION............................................................................................................ 90

6 REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES................................................. 93

7 ARTICLES................................................................................................ 104
ARTICLE 1 .......................................................................................................................... 105

ARTICLE 2 116

ARTICLE 3 146

ARTICLE 4 158

ARTICLE 5 190

8
INDEX DES FIGURES
Figure 1 : Modalités d’échanges de chaleur entre un organisme et son milieu environnant. . 13
Figure 2 : Métabolisme en fonction de la température ambiante............................................ 15
Table 1 : Liste des espèces pratiquant le comportement de thermorégulation sociale.......20-24
Figure 3 : Phénologie de la reproduction du manchot empereur en Terre Adélie. ................. 47
Figure 4 : Episodes de « tortues » pendant 5 jours pour un couple de manchots empereurs.. 60
Figure 5 : Pourcentage de temps passé par jour en « tortue » et en « tortue » dense pendant
l’incubation des 3 mâles – hiver 1998...................................................................................... 61
Figure 6 : Effet de la température externe et de la vitesse du vent sur la probabilité de
formation de « tortues » et de « tortues » denses. .................................................................... 63
Figure 7 : Profils de température interne profonde de 5 manchots empereurs mâles en
reproduction. ............................................................................................................................ 65
Figure 8 : Températures internes profondes et sous-cutanées de manchots empereurs mâles
associées à leur position (hors « tortue » ou en « tortue ») pendant la pariade et l’incubation 66
Figure 9 : Masse corporelle (g), masse maigre (g) et masse grasse (g) des lapins en groupes
de 8, 4, 2 et 1, âgés de 3 à 5 jours et de 8 à 10 jours. ............................................................... 71
Figure 10 : Indice de conversion du lait (g de masse corporelle / g de lait) et dépense
-1 -1énergétique totale (kJ.g .d ) de lapins en groupes de 8, 4, 2 et 1, entre 3 et 5 jours puis entre
8 et 10 jours.............................................................................................................................. 72
Figure 11 : Profils de température interne (moyennes horaires) de 4 lapins nouveaux-nés en
groupes de 1, 2, 4 ou 8, avec indication du lait ingéré au cours de la tétée quotidienne.. ....... 75
Figure 12 : Variations de l’activité et de la température interne de lapins en groupes de 8, 4, 2
et 1, comparées à la moyenne d’activité et de température sur une journée ; lait ingéré en
pourcentage de la masse corporelle au jour 1 (%). .................................................................. 76
Figure 13 : Photo d’un groupe de 4 lapins identifiés individuellement : bleu, rouge, violet-
noir et rouge-vert...................................................................................................................... 77
Figure 14 : Différences inter-individuelles dans les positions « 3 dimensions » (3D) et le
nombre de lapins en contact les uns avec les autres................................................................. 78
Figure 15 : Photo du groupe formé par les 2500 mâles en incubation sur la colonie de Pointe
Géologie, illustrant son hétérogénéité...................................................................................... 81

9






1 REVUE BIBLIOGRAPHIQUE










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