MINISTERE DE L'ÉDUCATION NATIONALE

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Niveau: Secondaire, Lycée, Première

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MINISTERE DE L'ÉDUCATION NATIONALE ÉCOLE PRATIQUE DES HAUTES ÉTUDES Sciences de la Vie et de la Terre MÉMOIRE présenté par Philippe Gaucher pour l'obtention du diplôme de l'École Pratique des Hautes Études Premières données sur Phrynohyas hadroceps, rainette arboricole du plateau des Guyanes (Amphibia : Anura : Hylidae) (Révision taxonomique, éco-éthologie de la reproduction) Soutenu le 31 janvier 2002 devant le jury suivant : Jacques MICHAUX, Président Claude P. GUILLAUME, Rapporteur Alain DUBOIS, Examinateur Walter HÖDL, Examinateur Roger PRODON, Examinateur Laboratoire de l'E.P.H.E. (Biogéographie et Écologie des Vertébrés) Directeur : Roger PRODON Encadrant : Claude P. GUILLAUME EPHE Banque de Monographies SVT 1

  • pontes fertiles

  • genre phrynohyas

  • ponte

  • hadroceps

  • sites de reproduction

  • œufs infertiles

  • têtards

  • tropical anuran community


Publié le : mardi 1 janvier 2002
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MINISTERE DE L’ÉDUCATION NATIONALE
ÉCOLE PRATIQUE DES HAUTES ÉTUDES
Sciences de la Vie et de la Terre
MÉMOIRE
présenté
par
Philippe Gaucher
pour l’obtention du diplôme de l’École Pratique des Hautes Études
Premières données sur
Phrynohyas hadroceps
,
rainette arboricole du plateau des Guyanes
(Amphibia : Anura : Hylidae)
(Révision taxonomique, éco-éthologie de la reproduction)
Soutenu le 31 janvier 2002 devant le jury suivant :
Jacques MICHAUX, Président
Claude P. GUILLAUME, Rapporteur
Alain DUBOIS, Examinateur
Walter HÖDL, Examinateur
Roger PRODON, Examinateur
Laboratoire de l’E.P.H.E. (Biogéographie et Écologie des Vertébrés)
Directeur :
Roger PRODON
Encadrant :
Claude P. GUILLAUME
EPHE
Banque de Monographies SVT
1
ÉCOLE PRATIQUE DES HAUTES ÉTUDES
Sciences de la Vie et de la Terre
Premières données sur
Phrynohyas hadroceps
,
rainette arboricole du plateau des Guyanes
(Amphibia : Anura : Hylidae)
(Révision taxonomique, éco-éthologie de la reproduction)
Philippe Gaucher
Résumé
L’étude taxonomique, à l’aide d’outils moléculaires, d’une rainette arboricole et nocturne du plateau des Guyanes décrite
en 1992 par Duellman et Hoogmoed sous le nom d’
Hyla hadroceps
, a permis de découvrir que cette espèce appartenait en
fait au genre
Phrynohyas
. Ce travail a également montré que ce genre est monophylétique et qu’au sein de ce dernier,
Phrynohyas hadroceps
est phylogénétiquement plus proche de
P. resinifictrix
que de
P. coriacea
et
P. venulosa
, trois autres
espèces présentes en Guyane.
Parallèlement, l’étude de l’écologie de la reproduction de
Phrynohyas hadroceps
a permis de découvrir que le mâle de
cette espèce, dont le chant évoque un puissant métronome, appelle à partir de trous pleins d’eau de pluie, appelés phytotelmes.
Ces derniers sont ici de faible contenance (0,5 l), et localisés dans la canopée à plus de 25 mètres de haut. Ce chant, composé
d’une note répétée plusieurs dizaines de milliers de fois par nuit, est audible tout au long de la saison des pluies (de décembre
à juillet). Les mâles chanteurs peuvent se déplacer et occuper plusieurs places de chant au cours de la saison de reproduction.
Certaines de ces places peuvent être occupées plusieurs saisons de suite et par des mâles différents.
Les femelles réceptives rejoignent le mâle chanteur dans sa place de chant où se déroule l’accouplement auquel succède la
ponte d’une centaine d’oeufs. Les têtards issus de ces pontes ne sont capables de consommer pour leur croissance que des
oeufs infertiles fournis par la mère. Ce nourrissage s’effectue tous les deux jours lorsque la femelle s’immerge dans la place de
ponte et qu’elle est sollicitée par des frottements et mordillements des têtards. La croissance des têtards issus d’une même
ponte est très différentielle et semble régulée par un apport limité des oeufs nourriciers. Néanmoins cette croissance est très
rapide, puisque les premières métamorphoses se produisent 26 jours après la naissance. Les nouveaux métamorphosés
grandissent vite et sont matures après quelques mois.
Le taux de prédation sur les oeufs et têtards âgés de quelques jours est important puisque, sur 13 pontes observées, une
seule a conduit à des métamorphosés. La disparition des têtards est parfois très rapide et totale, suggérant un prédateur d’une
certaine taille tels les serpents arboricoles. Parmi les prédateurs potentiels présents dans les places de ponte, on notera
cependant des insectes de la famille des Dytiscidés et des larves d’Odonates ainsi que des têtards carnivores de
Dendrobates
tinctorius
. Ces derniers ont été observés huit fois sur les quatorze places de chant répertoriées au cours de cette étude.
L’étude comparative des modes de reproduction des quatre espèces de
Phrynohyas
présentes en Guyane montre une
évolution certaine au sein de ce genre. Deux espèces,
P. coriacea
et
P. venulosa
, se reproduisent de façon classique et
considérée comme primitive chez les anoures : ponte dans les eaux de surface stagnantes et développement des têtards assuré
par la nourriture disponible dans ces eaux.
P. resinifictrix
s’est affranchie des milieux aquatiques terrestres pour coloniser les
phytotelmes constitués par de larges cavités dans les arbres où les têtards se nourrissent en partie des déchets tombant dans ces
cavités (insectes, débris végétaux, cadavres d'autres têtards) et en partie des oeufs fertiles de leur propre espèce pondus dans
ces sites de reproduction. Chez
P. hadroceps
, se reproduisant aussi dans des phytotelmes analogues à ceux de
P. resinifictrix
,
mais de taille plus faible, les têtards sont exclusivement oophages d’oeufs pour la plupart infertiles délivrés régulièrement par
la mère.
Ce mode d’élevage, particulièrement spécialisé, des têtards et les résultats des recherches sur la phylogénie des espèces du
genre
Phrynohyas
permettent de considérer l’espèce
P. hadroceps
comme étant la plus évoluée de ce genre.
Mots clés
:
Anoures, Guyane, Hylidae,
Phrynohyas hadroceps
, Phylogénie, Phytotelme, Taxonomie.
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2
TABLE DES MATIERES
Introduction
5
I - Matériels et méthodes
7
I-A
Taxonomie de l’espèce étudiée
7
I-A 1. Bioacoustique, morphologie
7
I-A 2. Outils moléculaires
7
I-B
Présentation de la zone d’étude
11
I-C
Collectes de données en milieu naturel
13
I-D
Elevage en captivité
14
I-E
Méthodes statistiques
15
II - Résultats
16
II-A
Taxonomie
16
II-A 1. Morphologie de l’adulte et du têtard
16
II-A 2. Description du chant
19
II-A 3. Génétique
20
II-B
Données de reproduction dans la nature
22
II-B 1. Population de chanteurs
22
II-B 2. Places de chant 22
II-B 3. Phénologie du chant au cours de l’étude
23
II-B 4. Phénologie des chants par arbre lors des deux cycles 24
II-B 5. Reproduction et phénologie du chant
24
II-B 6. Mouvements des mâles 28
II-B 7. Phénologie des notes par nuits chantées
30
II-B 8. Succès reproducteur
32
II-C
Données de reproduction en captivité
35
II-C 1. Accouplement
35
II-C 2. Pontes fertiles
36
II-C 3. Comportement du mâle vis à vis des têtards
37
II-C 4. Comportement de la femelle vis à vis des têtards
37
II-C 5. Pontes fertiles versus pontes de nourrissage
39
II-C 6. Développement des têtards et maturité sexuelle des métamorphosés
39
III - Discussion et conclusion
41
III-A
Histoire évolutive du genre
Phrynohyas
à travers la génétique
moléculaire et l’écologie
41
III-B
Comparaison des stratégies de reproduction entre les deux
espèces de
Phrynohyas
strictement arboricoles et synthopiques de
Guyane :
P. resinifictrix
et
P. hadroceps.
43
III-C
L’importance du chant dans la reproduction de
Phrynohyas hadroceps
.
44
III-D
Comparaison des cycles I et II
45
III-E
Importance et causes de la prédation
45
III-F
Mécanismes de régulation de la population de têtards
46
IV - Perspectives
47
Références
49
Introduction
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3
Dans l’état actuel des connaissances, le continent sud américain, et particulièrement ses forêts tropicales, héberge plus de
la moitié des espèces d’amphibiens recensées dans le monde (Duellman, 1999). Cette richesse spécifique s’accompagne d’une
diversité de modes de reproduction jusqu’alors inégalée parmi les vertébrés (Duellman & Trueb, 1986). Ainsi, 16 modes de
reproduction différents, allant de la dépendance à l’indépendance complète des milieux aquatiques, ont été, pour l’instant,
recensés chez les anoures des forêts tropicales d’Amazonie (Hödl, 1990). Cette variété des modalités de reproduction aurait
été façonnée sous l’influence de trois facteurs principaux : la compétition pour et au sein des sites, la prédation et les
conditions abiotiques défavorables des milieux aquatiques (Crump, 1974 ; Magnusson & Hero, 1991). En milieu tropical, ces
facteurs, particulièrement le premier, auraient conduit un petit nombre d’espèces, appartenant à des lignées phylogénétiques
différentes comme les Dendrobatidae, les Hylidae et les Rhacophorinae, à coloniser la strate supérieure et à utiliser les
phytotelmes comme places de reproduction (Duellman & Trueb,
op. cit.
; Kam
et al.
1996). Sont rangées sous le nom de
phytotelmes, toutes les collections d’eau de pluie stockées au-dessus du sol (Maguire, 1971 ; Frank & Lounibos, 1987 ;
Richardson, 1999). Ce terme inclut autant les cavités dans les arbres (parfois également qualifiées de dendrotelmes) que les
axiles de certaines plantes épiphytes, comme les Broméliacées, dont la structure foliaire permet de collecter et de retenir l’eau
de pluie. Les phytotelmes sont de tailles généralement réduites, contenant de quelques millilitres à quelques dizaines de litres,
et leurs durées d’existence varient de quelques jours pour certaines inflorescences, à quelques années, pour les trous dans les
arbres. Néanmoins, la quantité totale d’eau stockée par les phytotelmes peut être considérable puisque les évaluations dans
certaines forêts tropicales atteignent 50 000 litres à l’hectare (Fish, 1983 ; Freiberg & Freiberg, 2000). Il n’est donc pas
surprenant que les phytotelmes aient été colonisés par un certain nombre d’organismes dont le cycle de vie dépend de la
présence d’eau, à savoir les crustacés et insectes pour les invertébrés et les amphibiens pour les vertébrés. Indépendamment de
la reproduction, phytotelmes et épiphytes entretiennent des microclimats favorables et indispensables aux amphibiens
arboricoles étant données les conditions physiques très contraignantes régnant dans la canopée (Freiberg, 1997 ; 1999). En
effet, à ces hauteurs, le micro-climat est caractérisé par un ensoleillement important entraînant des températures relativement
élevées et des vents fréquents, la conjugaison de ces facteurs ayant pour conséquence une hygrométrie très faible (Maguire,
op. cit.
; Freiberg, 2001 ; Freiberg & Gottsberger, 2001).
En raison des conditions quasi abiotiques régnant généralement dans les phytotelmes (Schiesari
et al.
, soumis), un des
principaux problèmes rencontrés par les amphibiens les utilisant comme site de reproduction est la faible quantité de
nourriture potentiellement disponible pour assurer le développement des têtards. Pour pallier cet inconvénient, différentes
stratégies ont été adoptées par les amphibiens anoures utilisant les phytotelmes pour se reproduire. Une de ces stratégies
consiste à fournir suffisamment de réserves dans les oeufs afin que les têtards se métamorphosent sans avoir à se nourrir (Glaw
& Vences, 1994 ; Krügel, 1993). Une autre stratégie réside dans des pontes très petites donnant naissance à des têtards
cannibales, ainsi, un seul individu survivra par phytotelme (Giaretta, 1996). Enfin, nombre d’espèces nourrissent leurs têtards
à l’aide de leurs propres oeufs. Là encore, il existe des gradations qui vont de la fourniture d’oeufs fertiles servant de
complément indispensable à la nourriture que les têtards polyphages trouvent dans les phytotelmes ; jusqu’aux têtards
exclusivement oophages impliquant une relation têtards-mère, cette dernière ne fournissant des oeufs infertiles que sur
sollicitations des premiers (Schiesari
et al.
, soumis ; Jungfer & Weygold, 1999 ; Jungfer, 1996).
Actuellement, seulement quatre espèces sont connues, en Amazonie, pour utiliser les phytotelmes comme lieu de
reproduction (Hödl, 1990). La biologie de deux de ces quatre espèces,
Nyctimantis rugiceps
(Hylidés) et
Syncope antenori
(Microhylidés), a été peu étudiée. Il semble néanmoins que les têtards de
Syncope antenori
se développent à partir de leurs
réserves de départ, sans se nourrir.
En revanche, les deux autres espèces, appartenant à la famille des Hylidés, ont fait l’objet de travaux portant sur la
taxonomie et leur mode de reproduction. Il s’agit de
Phrynohyas resinifictrix
et
Osteocephalus oophagus
(Schiesari
et al., op.
cit.
; Jungfer & Weygold,
op. cit.
; Jungfer & Proy, 1998 ; Zimmerman & Hödl, 1983).
Dans ce contexte, il semblait intéressant d’entreprendre un travail comparable de taxonomie et d’écologie sur une
grenouille arboricole, nouvellement découverte en Guyane, utilisant aussi les phytotelmes comme place de reproduction.
L’intérêt de cette étude était amplifié par le fait qu’en Guyane ces trois espèces sont en syntopie.
Avant le présent travail, cette espèce n’avait jamais été collectée en Guyane française où elle est pourtant commune en
forêt primaire, si l’on se réfère à son chant caractéristique, audible presque toute l’année et qui évoque un puissant
métronome. La première collecte de spécimens en train de chanter, que j’ai effectuée en 1995, a permis de découvrir que cette
espèce, longtemps considérée comme nouvelle (Lescure, com. pers.), avait en fait été décrite récemment sous le nom d’
Hyla
hadroceps
(Duellman & Hoogmoed, 1992). Cette description a été réalisée à partir d’un exemplaire unique collecté dans les
années 60 au Guyana.
La morphologie et certaines caractéristiques comportementales de cet animal semblaient le rapprocher du genre
Phrynohyas
, ce qui rendait discutable l’appartenance au genre
Hyla
proposée par les descripteurs. Dans le but de clarifier la
taxonomie de cette grenouille, nous avons entrepris un premier travail utilisant des outils moléculaires afin de tester son
appartenance possible au genre
Phrynohyas
et de connaître sa position relative par rapport aux autres espèces de ce genre
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4
présentes en Guyane. Cette étude a montré de façon claire que cette espèce appartenait bien au genre
Phrynohyas
, qu’elle
était plus proche phylogénétiquement de
P. resinifictrix
que des autres espèces et que ce genre était monophylétique
(Guillaume
et al.
, 2001). Ces résultats conduisent donc à un changement de nomenclature taxonomique de l’espèce
Hyla
hadroceps
qui doit maintenant se nommer
Phrynohyas hadroceps
. La connaissance de cette espèce nouvellement dénommée
est complétée, dans le cadre de ce mémoire, par les descriptions du têtard et du chant.
Dans le même temps, le comportement reproducteur, dans la nature et en captivité, a été analysé chez
Phrynohyas
hadroceps
et confronté à celui des autres espèces appartenant à ce genre.
L’étude comparative des modes de reproduction des quatre espèces de
Phrynohyas
présentes en Guyane montre une
évolution certaine au sein de ce genre. Deux espèces,
P. coriacea
et
P. venulosa
, se reproduisent de façon classique et
considérée comme primitive chez les anoures : ponte dans les eaux de surface stagnantes et développement des têtards assuré
par la nourriture disponible dans ces eaux.
P. resinifictrix
s’est affranchie des milieux aquatiques terrestres pour coloniser les phytotelmes constitués par de larges cavités
dans les arbres où les têtards se nourrissent en partie des déchets tombant dans ces cavités (insectes, débris végétaux, cadavres
d'autres têtards) et en partie des oeufs fertiles de leur propre espèce pondus dans ces sites de reproduction. Chez
P. hadroceps
,
se reproduisant aussi dans des phytotelmes analogues à ceux de
P. resinifictrix
mais de taille plus faible, le développement des
têtards est assuré uniquement par l’apport d’oeufs infertiles qui ne sont délivrés que si la femelle est sollicitée par ses têtards.
Ce mode d’élevage, particulièrement spécialisé, des têtards et les résultats des recherches sur la phylogénie des espèces du
genre
Phrynohyas
permettent de considérer l’espèce
P. hadroceps
comme étant la plus évoluée de ce genre.
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