Hippocampal correlation coding [Elektronische Ressource] : phase precession and temporal patterns in CA3 and CA1 / von Robert Schmidt

Robert Schmidt

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• Biologie

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• Publié par: humboldt-universitat_zu_berlin
• Publié le: 01 janvier 2010
• Nombre de lectures: 30
• Langue: English
• Poids de l'ouvrage: 6 Mo

Extrait

Hippocampal Correlation Coding:
Phase Precession and Temporal Patterns in CA3 and CA1
DISSERTATION
zur Erlangung des akademischen Grades
doctor rerum naturalium
(Dr. rer. nat.)
im Fach Biologie
eingereicht an der
Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I
Humboldt-Universität zu Berlin
von
Herr M.Sc. Robert Schmidt
geboren am 24.05.1979 in Osnabrück
Präsident der Humboldt-Universität zu Berlin:
Prof. Dr. Dr. h.c. Christoph Markschies
Dekan der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I:
Prof. Dr. Lutz-Helmut Schön
Gutachter:
1. Prof. Dr. Richard Kempter
2. Prof. Dr. Dietmar Schmitz
3. Prof. Dr. David Bilkey
Tag der mündlichen Prüfung: 12. März 2010Abstract
Hippocampal correlation coding is a putative neural mechanism under-
lying episodic memory. In this thesis, we look at two related phenomena:
phase precession and reverse replay of behavioral sequences. Phase preces-
sion refers to the decrease of the firing phase of a place cell with respect to
the local theta rhythm during the crossing of the place field. Reverse re-
play refers to reactivation of previously experienced place field sequences in
reverse order during awake resting periods.
First, we study properties of phase precession in single trials. Usually,
phase precession is studied only on the basis of data in which many place
field traversals are pooled together. We find that single-trial and pooled-
trial phase precession are different with respect to phase-position correlation,
phase-time correlation, and phase range. We demonstrate that phase preces-
sion exhibits a large trial-to-trial variability and that pooling trials changes
basic measures of phase precession. These findings indicate that single tri-
als may be better suited for encoding temporally structured events than is
suggested by the pooled data.
Second, we examine the coordination of phase precession among differ-
ent subregions of the hippocampus. We find that the local theta rhythms
in CA3 and CA1 are almost antiphasic. Still, phase precession in the two
regions occurs with only a small phase shift, and CA3 cells tend to fire a few
milliseconds before CA1 cells. These results suggest that phase precession in
CA1 might be inherited from CA3.
Finally, we present a model of reverse replay based on short-term facilita-
tion. The model compresses temporal patterns from a behavioral time scale
of seconds to shorter time scales relevant for synaptic plasticity. We demon-
strate that the compressed patterns can be learned by the tempotron learn-
ing rule. The model provides testable predictions (synchronous activation of
dentate gyrus during sharp wave-ripples) and functional interpretations of
hippocampal activity (temporal pattern learning).
Keywords:
Hippocampus, Temporal Coding, Phase Precession, Sequence LearningZusammenfassung
Korrelationskodierung im Hippokampus bildet möglicherweise die neu-
ronale Basis für episodisches Gedächtnis. In dieser Arbeit untersuchen wir
zwei Phänomene der Korrelationskodierung: Phasenpräzession und Sequenz-
wiederholungen. Phasenpräzession bezeichnet die Abnahme der Phase des
Aktionspotentials einer Ortszelle relativ zur Theta-Oszillation. Sequenzwie-
derholung beschreibt die Aktivität von Ortszellen in Ruhephasen; dabei wer-
den vorangegangene Orts-Sequenzen in umgekehrter Reihenfolge wiederholt.
Wir untersuchen Phasenpräzession in einzelnen Versuchsdurchläufen. In
bisherigen Studien wurden Daten zur Phasenpräzession in vielen Versuchs-
durchläufen zusammengelegt. Wir zeigen, dass dies zu einer verzerrten Schät-
zung von grundlegenden Eigenschaften der führen kann.
Weiterhin demonstrieren wir eine starke Variabilität der Phasenpräzessi-
on zwischen verschiedenen Versuchsdurchläufen. Daher ist Phasenpräzession
besser geeignet zeitlich strukturierte Sequenzen zu lernen, als man aufgrund
der zusammengelegten Daten vermutet hatte.
DesweiterenuntersuchenwirdieBeziehungvonPhasenpräzessioninunter-
schiedlichen Teilen des Hippokampus. Wir zeigen, dass die extrazellulären
Theta-Oszillationen in CA3 und CA1 außer Phase sind. Dennoch geschieht
Phasenpräzession in beiden Regionen fast gleichzeitig, und CA3 Zellen feuern
oft kurz vor CA1 Zellen. Diese zeitliche Beziehung ist im Einklang mit einer
Vererbung von Phasenpräzession von CA3 nach CA1.
Wir entwickeln ein mechanistisches Modell für Sequenzwiederholungen in
umgekehrter Reihenfolge basierend auf Kurzzeitfazilitierung. Mit Hilfe des
Tempotrons beweisen wir, dass die entstehenden zeitlichen Muster geeignet
sind, um von nachgeschalteten Strukturen ausgelesen zu werden. Das Mo-
dell sagt voraus, dass im Gyrus Dentatus synchrone Zellaktivität kurz vor
einer Sequenzwiederholung in CA3 zu sehen ist, und es zeigt, dass Sequen-
zwiederholungen zum Lernen von zeitlichen Mustern genutzt werden können.
Schlagwörter:
Hippokampus, Zeitliche Kodierung, Phasenpräzession, SequenzlernenContents
1 Introduction 1
2 Episodic Memory and the Hippocampus 3
2.1 Episodic Memory and Correlation Coding . . . . . . . . . . . 3
2.1.1 Properties of episodic memory . . . . . . . . . . . . . . 4
2.1.2 Episodic-like memory in non-human animals . . . . . . 4
2.2 Hippocampal Physiology . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 5
2.2.1 Place cells . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 8
2.2.2 Oscillations . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9
2.3 Hippocampal Function . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12
2.3.1 Spatial navigation . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12
2.3.2 Memory . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14
3 Hippocampal Correlation Coding 16
3.1 Phase Precession . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16
3.1.1 Experimental studies . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 18
3.1.2 Relation to memory . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
3.1.3 Mechanistic models . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24
3.2 Sequence Replay . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26
3.2.1 Experimental studies . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
3.2.2 Relation to memory . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
3.2.3 Mechanistic models . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29
3.3 Functional Role of Correlation Coding . . . . . . . . . . . . . 30
3.4 Current Knowledge Gaps and Problems . . . . . . . . . . . . . 31
3.4.1 Methodological issues . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31
3.4.2 Open questions . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32
4 Single-Trial Phase Precession in the Hippocampus 34
4.1 Summary . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34
4.2 Introduction . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 35
4.3 Methods . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36
iv4.3.1 General . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36
4.3.2 Place fields . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36
4.3.3 Quantifying phase precession . . . . . . . . . . . . . . 37
4.3.4 Other single-trial properties . . . . . . . . . . . . . . . 39
4.3.5 Variance decomposition . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
4.3.6 Correlation analyses . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
4.3.7 Surrogate data . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
4.4 Results . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
4.4.1 Differences between single-trial and pooled-trial
phase precession . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
4.4.2 Trial-to-trial variability . . . . . . . . . . . . . . . . . . 45
4.4.3 Singletrialsarenotequivalenttorandomlydrawnspikes
from the pooled data . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49
4.5 Discussion . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 55
4.5.1 Previous studies on the phase precession in single trials 56
4.5.2 Phase range, spatial range, and temporal range of sin-
gle trials . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57
5 Coordination of CA3 and CA1 Phase Precession 59
5.1 Summary . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59
5.2 Introduction . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59
5.3 Methods . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60
5.3.1 CA3 and CA1 local field potentials . . . . . . . . . . . 60
5.3.2 Distance between place fields . . . . . . . . . . . . . . 60
5.4 Results . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 61
5.4.1 CA3 and CA1 theta are out of phase . . . . . . . . . . 61
5.4.2 Phase precession in CA1 and CA3 are shifted by a few
degrees . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 61
5.4.3 CA1 spikes occur most frequently 5 ms after CA3 spikes 64
5.5 Discussion . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64
5.5.1 Inheritance of phase precession . . . . . . . . . . . . . 64
5.5.2 Mechanism underlying phase precession . . . . . . . . . 68
5.5.3 Outlook . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 68
6 Temporal Pattern Learning in the Hippocampus: Behavioral
Sequences and Reverse Replay 70
6.1 Summary . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70
6.2 Introduction . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71
6.3 Me